Neemblattpulver (Azadirachta indica) mildert oxidativen Stress und pathologische Veränderungen, die durch Bleitoxizität bei Niltilapia (Oreochromis niloticus) ausgelöst werden.

Wissenschaftliche Berichte Band 13, Artikelnummer: 9170 (2023) Diesen Artikel zitieren

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Diese Studie untersuchte die klinischen und pathologischen Symptome einer durch Wasser übertragenen Bleitoxizität bei wildem Niltilapia, der aus einem mit Blei kontaminierten Gebiet (dem Mariotteya-Kanal: Pb = 0,6 ± 0,21 mg L−1) und einem Zuchtfisch nach zweiwöchiger experimenteller Bleiexposition gesammelt wurde Acetat (5–10 mg L−1) zusätzlich zur Bewertung der Wirksamkeit der Behandlung mit Neemblattpulver (NLP) bei der Linderung der Symptome einer Bleitoxizität. Insgesamt 150 Fische (20 ± 2 g) wurden in fünf Gruppen aufgeteilt (30 Fische/Gruppe mit drei Wiederholungen). G1 wurde ohne Behandlung als Negativkontrolle eingesetzt. Die Gruppen (2–5) wurden 2 Wochen lang Bleiacetat in einer Konzentration von 5 mg L−1 (G2 und G3) bzw. 10 mg L−1 (G4 und G5) ausgesetzt. Während der Bleiexpositionsperiode wurden alle Gruppen unter den gleichen Bedingungen aufgezogen, während G3 und G5 mit 1 g L−1 NLP behandelt wurden. Bleitoxizität induzierte DNA-Fragmentierung und Lipidperoxidation und verringerte den Glutathionspiegel und die Expression des Hämsyntheseenzyms Delta-Aminolävulinsäure-Dehydratase (ALA-D) in wildem Tilapia, G2 und G4. NLP konnte den durch Blei in G3 stimulierten oxidativen Stress lindern und zeigte in G5 eine unbedeutende Wirkung. Die pathologischen Befunde, darunter epitheliale Hyperplasie in den Kiemen, Ödeme in den Kiemen und Muskeln, Degeneration und Nekrose in Leber und Muskeln sowie leukozytäre Infiltration in allen Organen, standen in direktem Zusammenhang mit der Bleikonzentration. Somit reduzierte die wässrige Anwendung von NLP in einer Menge von 1 g L−1 den oxidativen Stress und verringerte die durch Bleitoxizität verursachten pathologischen Veränderungen.

Aquakultur gilt als praktische Möglichkeit, überfischte Bestände und gefährdete Fischarten zu ersetzen und zu erhalten sowie die Lücke zwischen Produktion und menschlicher Nachfrage zu schließen1,2,3. Die Aquakultur hat die Menge der produzierten Meeresfrüchte seit den 1970er Jahren deutlich erhöht, dennoch gibt es immer noch einige Herausforderungen für die Branche. Eine Vielzahl miteinander verbundener Faktoren wie die aquatische Umwelt, die Ernährung und der Zuchtbestand beeinflussen, wie effektiv Aquakulturbetriebe funktionieren. Eine nachhaltige Aquakultur basiert auf der Maximierung dieser Variablen4. Der Einsatz nachhaltiger und umweltfreundlicher Techniken zur Steigerung der Wirksamkeit der Aquakultur und zur Minderung von Umweltstressfaktoren ist in letzter Zeit an Interesse geweckt5.

Lange Zeit waren Chemotherapie und Antibiotika die besten Methoden zur Steigerung von Wachstum, Entwicklung, Immunität und zur Behandlung von Infektionen. Der fortgesetzte Einsatz konventioneller Chemotherapie in der Aquakultur wurde jedoch durch eine Reihe negativer Auswirkungen auf die natürliche Immunität und Ökologie der Fische eingeschränkt6,7. Als Alternative wurden umweltfreundliche Ansätze für den Aquakultursektor bereitgestellt8,9,10,11. Exogene Enzyme, nützliche Mikroorganismen und Heilpflanzen sind die idealen Taktiken für die Gesundheit und Produktion von Wasserorganismen12,13,14,15. Das aquatische Milieu ist ein Sammelbecken für viele Umweltschadstoffe16,17,18. Blei ist ein nicht elementares Element, das aus verschiedenen Quellen, beispielsweise durch Bergbau und industrielle Prozesse, in das aquatische Ökosystem gelangt19,20. Blei ist ein redoxinaktives Metall, das sich in den Geweben und Organen von Wasserorganismen ansammeln und lange Zeit im Wasser und in Sedimenten verbleiben kann21,22,23. Oxidativer Stress ist der zentrale Mechanismus der durch Blei stimulierten Toxizität. Die zunehmende Bildung reaktiver Sauerstoffspezies (ROS) über die Fähigkeit des Antioxidationssystems hinaus führt zu Lipidperoxidation in den Zellmembranen verschiedener Organe, Protein- und DNA-Oxidation, Enzymdeaktivierung, Veränderungen der Genexpression und Veränderungen des zellulären Redoxstatus24,25. Strukturen des antioxidativen Systems in Fischen umfassen Enzyme und Antioxidantien mit niedrigem Molekulargewicht26. Superoxiddismutase (SOD), Katalase (CAT), Glutathionperoxidase (GPx) und Glutathion-S-Transferase (GST) sind die wichtigsten antioxidativen Enzyme und dienen als entscheidende Marker für oxidativen Stress2,4,27. Darüber hinaus erfüllen die Reduzierungen von Glutathion (GSH) und oxidiertem Glutathiondisulfid (GSSG) eine entscheidende Funktion bei der nicht-enzymatischen antioxidativen Abwehr28. Blei verändert das hämatopoetische System, indem es die Hämoglobinsynthese hemmt und essentielle Enzyme im Hämsyntheseweg einschränkt. Es verkürzt auch die Lebensdauer zirkulierender Erythrozyten, indem es die Brüchigkeit der Zellmembranen erhöht29. Blei reguliert drei Schlüsselenzyme herunter, die für die Synthese von Häm notwendig sind, von denen das bekannteste die Delta-Aminolävulinsäure-Dehydratase (ALA-D) ist, die auch als Porphobilinogen-Synthase bezeichnet wird. ALA-D ist ein zytosolisches Enzym, das die zweite Phase der Hämsynthese katalysiert, indem es Porphobilinogen aus Delta-Aminolävulinsäure (ALA) bildet30,31. Obwohl ALA-D in allen Geweben exprimiert wird, weisen Erythrozyten und die Leber die höchsten Expressionsniveaus auf32,33. Die Herunterregulierung oder Inaktivierung des ALA-D-Enzyms wird klinisch eingesetzt, um den Grad der Bleitoxizität zu messen29,34,35. Wasserverschmutzung führt zu verschiedenen pathologischen Veränderungen im Fischgewebe, deren Schwere mit dem Grad der Wasserverschmutzung in Zusammenhang stehen kann36,37. Die beiden am stärksten betroffenen Organe sind die Kiemen, die direkt mit Wasserschadstoffen in Kontakt kommen, und die Leber, die an der Entgiftung beteiligt ist. Die Bioakkumulation von Schwermetallen kann sich auch auf andere Organe auswirken38,39,40.

Der Niltilapia (Oreochromis niloticus) ist Ägyptens am häufigsten verzehrter Zuchtsüßwasserfisch10,40,41. Der Mariotteya-Kanal ist ein mit Schwermetallen belastetes Gewässer42. An dieser kontaminierten Stelle kultivierte Tilapia gelten als geeigneter Bioindikator für Metallkontaminationen und stellen ein potenzielles Risiko für das menschliche Wohlbefinden dar21,22,23. Eine wirksame Senkung des Bleigehalts mindestens unter den gesetzlichen Grenzwert in häuslichem und industriellem Abwasser ist von entscheidender Bedeutung. Die Adsorption von Schwermetallen durch landwirtschaftliche Materialien wurde umfassend untersucht43. Neem (Azadirachta indica) ist eine vielversprechende Heilpflanze, die Fischräuber bekämpft und viele bakterielle und parasitäre Fischkrankheiten behandelt. Es verfügt über eine Adsorptionskapazität für verschiedene Metalle wie Blei und Cadmium44,45,46. Die pflanzlichen Rohstoffe (Blätter) werden geerntet und sofort oder nach dem Trocknen und Mahlen ausgebracht. Eine einfache Möglichkeit, wässrigen Neem-Extrakt herzustellen, besteht darin, Pflanzenmaterial in Wasser einzuweichen. Das rohe Neemblattpulver (NLP) und sein wässriger Extrakt zeigen eher Vorteile für Tiere und Fische als schädliche Auswirkungen47. Bhattacharyya und Sharma44 fanden heraus, dass 1,2 g L-1 NLP mithilfe der Batch-Adsorptionstechnologie bis zu 93 % des Bleis in 96 Stunden aus einer Lösung von 300 mg L-1 eliminieren konnten.

Diese Studie untersuchte den Einfluss von Blei auf den Gesundheitszustand von Fischen durch die Schätzung der Bioakkumulation von Blei in verschiedenen Geweben und die Bewertung des oxidativen Stresses in der Leber, den Kiemen und den Muskeln von O. niloticus, der die Metallkontamination der aquatischen Umwelt widerspiegelt. Wir führten auch eine histopathologische Untersuchung von Fischorganen durch, die an einer natürlich kontaminierten Stelle gesammelt wurden und experimentelle bleiinduzierte Toxizität aufwiesen, wobei wir uns ausdrücklich auf die mögliche Rolle der wässrigen Exposition von Neemblattpulver bei der Verringerung der Bleitoxizität bezogen.

Proben von Oberflächengewässern und wildem Niltilapia wurden aus dem Mariotteya-Kanal in Gizeh, Ägypten, gesammelt, der aufgrund des massiven Eintrags unbehandelter häuslicher, landwirtschaftlicher und industrieller Abfälle unter schwerwiegenden biologischen und chemischen Verschmutzungsproblemen leidet42. Drei Wasserproben wurden in sauberen Glasflaschen (1 l Volumen) 30 cm unter der Wasseroberfläche gesammelt. Insgesamt zehn wilde Nilbarsche mit einem mittleren Körpergewicht von 200 ± 30 g wurden aus derselben Gegend gesammelt und in einer Eisbox zum Labor transportiert. Fische wurden seziert, um Leber-, Kiemen- und Muskelproben zu erhalten. Am Probenahmetag wurde eine Bleikonzentrationsanalyse im Wasser und einem Teil der Gewebeproben durchgeführt. Teile der Gewebe wurden bei –80 °C gehalten, um oxidative/antioxidative Biomarker, Genotoxizität und Genexpression zu bewerten; ein anderer wurde zur histopathologischen Beurteilung verwendet.

Wasserproben wurden mit Salpetersäure gemischt, durch einen Glasfilter gereinigt und mit einem Atomspektrophotometer (Modell 3100, Perkin-Elma, Norwalk, CT, USA) analysiert. Gewebeproben wurden 12 Stunden lang bei 105 °C dehydriert, 16 Stunden lang bei 550 °C in einem Muffelofen verbrannt, mit Säure aufgeschlossen (HNO3) und mit entionisiertem Wasser auf ein festgelegtes Volumen verdünnt, wobei das von Omar empfohlene Trockenascheverfahren verwendet wurde et al.48. Die Bleikonzentration im Fischgewebe wurde in mg kg−1 angegeben.

Reife A. indica-Blätter wurden im Agriculture Research Center, Ägypten, gesammelt. Die Blätter wurden gründlich gewaschen, um Staub und Verunreinigungen zu entfernen, und dann drei Tage lang bei Raumtemperatur und in einem Ofen bei 50 °C getrocknet. Die getrockneten Blätter wurden zerkleinert und gesiebt, um das feine Neemblattpulver (NLP) zu gewinnen. Das Pulver wurde mit gereinigtem Wasser gewaschen, um Pigmente und Trübungen zu entfernen, erneut getrocknet und in einem Glasgefäß als Biosorbens gelagert46. Das NLP wurde mit einer direkten Kapillarsäule TG-5MS und einem GC-TSQ-Massenspektrometer (Thermo Fisher Scientific, Austin, TX, USA) analysiert und die chemische Zusammensetzung des ethanolischen Neem-Extrakts bestimmt. Die Temperatur des Säulenofens wurde zunächst bei 60 °C gehalten, dann bei 6 °C min-1 auf 250 °C erhöht, 1 Minute lang gehalten und dann bei 30 °C min-1 auf 300 °C erhöht. Die Injektortemperatur wurde bei 270 °C gehalten. Als Trägergas wurde reines Helium mit einer konstanten Flussrate von 1 ml/min verwendet. Mit einem Autosampler AS3000 und GC im Split-Modus wurden verdünnte Proben von 1 µl automatisch mit einer Lösungsmittelverzögerung von 4 Minuten injiziert. Im Vollscanmodus wurden EI-Massenspektren im m/z-Bereich von 50–650 bei Ionisationsspannungen von 70 eV erfasst.

Insgesamt 150 monosexuelle männliche O. niloticus mit einem Gewicht von 20 ± 2 g und einem Alter von 2 Monaten wurden von einer privaten Fischfarm im Gouvernement Sharkia, Ägypten, gekauft. Sie wurden in 15 Glasaquarien (40 × 30 × 100 cm) mit einem Gesamtvolumen von 60 L Wasser verteilt. Zwei Wochen nach der Akklimatisierung wurden die Fische in fünf Gruppen aufgeteilt (30 Fische/Gruppe mit drei Wiederholungen). G1 wurde ohne Behandlung als Negativkontrolle eingesetzt. Die Gruppen (2–5) wurden zwei Wochen lang in Aufzuchtwasser gelöstem Bleiacetat in einer Konzentration von 5 mg L−1 (G2 und G3) bzw. 10 mg L−1 (G4 und G5) ausgesetzt49. Während der Bleiexpositionsperiode wurden alle Gruppen unter den gleichen Bedingungen aufgezogen, während G3 und G5 mit 1 g L−1 NLP44 behandelt wurden (Abb. 1). Am Ende des Versuchs wurden fünf Fische pro Aquarium mit Ictyoclove® (Frankreich) zur Gewebeentnahme (Leber, Kiemen und Muskeln) eingeschläfert.

Schema des Experiments.

Die Lipidperoxidation wurde durch Bestimmung der Menge an Malondialdehyd (MDA) (mM g-1 Protein) mithilfe des Thiobarbituric Acid Reactive Substances Assay (TBARS)50 gemessen. Die Glutathionreduktion (GSH) (mM g-1 Protein) wurde nach Ellman51 bewertet. Die Absorption der erzeugten Farben wurde mit einem UNICO-UV-2100-Spektrophotometer gemessen.

Die DNA-Fragmentierung wurde durch Diphenylamin erfasst. Die gebildete blaue Farbe wurde bei 578 nm mit einem UNICO-UV-2100-Spektrophotometer quantifiziert. Der Prozentsatz der DNA-Fragmentierung wurde als % der DNA-Fragmentierung = (OD-Überstand/O.D-Überstand + OD-Pellet) × 10052 angegeben.

Zur Messung der Genexpression wurden Gewebeproben aus Leber, Kiemen und Muskeln in einer Triazollösung gesammelt. Die Gesamt-RNA wurde mit einem QIAmp RNA Mini Kit (Qiagen, Deutschland) gemäß dem Protokoll des Herstellers extrahiert. Die Konzentration und Reinheit der gesamten RNA-Proben wurden mit einem Nanodrop ND-1000-Spektrophotometer überprüft. Für jede Probe wurde cDNA unter Verwendung eines PrimeScript RT Reagent Kit (Takara, China) gemäß den Anweisungen des Herstellers hergestellt. Eine auf SYBR Green basierende PCR wurde in einem automatisierten Thermocycler (Bio-Rad) in einem Volumen von 25 µL durchgeführt, bestehend aus 2 µL cDNA-Lösung, 12,5 µL SYBR Premix Ex Taq (Takara), 1 µL Primer (10 µmol L−1). (Tabelle 1) und 8,5 µL ddH2O. Die zyklische Reaktion wurde gemäß den Empfehlungen des Herstellers mittels standardmäßiger zweistufiger PCR abgeschlossen. Die experimentellen Ct-Werte wurden auf GAPDH als Haushaltsgen normalisiert und die relative mRNA-Expression im Vergleich zu einer Kontrollprobe berechnet. Jeder Assay umfasste dreifache Proben für jede getestete cDNA und Negativkontrolle ohne Vorlage; Die Expression im Vergleich zur Kontrolle wurde mit der 2−ΔΔCT-Methode53 bewertet.

Gewebeproben von Kiemen, Leber, Nieren, Milz, Gehirn und Muskeln von Wildfischen sowie der Leber, Kiemen und Muskeln von Versuchsfischen wurden gesammelt und in 10 % neutralem Formalinpuffer fixiert. Anschließend wurden fixierte Proben mit der Paraffin-Einbettungsmethode behandelt, mit dem Mikrotom Leica 2135, Deutschland, in 3–4 µm dicke Schnitte geschnitten und mit H&E-Färbung gefärbt. Es wurde ein semiquantitatives Bewertungssystem für Läsionen bei Versuchsfischen durchgeführt. Ein Wert von 0 zeigte das Fehlen von Läsionen an, 1 zeigte leichte Läsionen (1–25 % des Gewebes betroffen), 2 deutete auf mittelschwere Läsionen (25–50 % des Gewebes betroffen) und 3 zeigte schwere Läsionen (51–100 % des Gewebes) an betroffenes Gewebe).

Die Statistikauswertung wurde mithilfe der einfaktoriellen ANOVA in SPSS Version 21 abgeschlossen. Die Ergebnisse mikroskopischer Läsionen wurden statistisch mithilfe des Kruskal-Wallis-Tests und eines Mann-Whitney-U-Tests analysiert. Die Läsionswerte werden in einem Boxplot dargestellt. P-Werte < 0,05 wurden als signifikant gewertet.

Das Institutional Animal Care and Use Committee (IACUC) (Vet CU 01122022596 – Datum der Genehmigung: 01.12.2022) und das Ethikkomitee der Fakultät für Landwirtschaft der Tanta University genehmigten das Versuchsprotokoll und alle Behandlungsmethoden in der vorliegenden Studie Tiere für wissenschaftliche Zwecke (Genehmigungsnr. AY2019-2020/Sitzung 6/13.01.2020). Alle Experimente wurden in Übereinstimmung mit den einschlägigen Richtlinien und Vorschriften durchgeführt. Unsere Berichterstattung über Forschung mit Tieren folgt den Empfehlungen der ARRIVE-Richtlinien. Die in dieser Studie verwendeten Pflanzenmaterialien wurden an der Fakultät für Wüstenlandwirtschaft der King Salman International University, Ägypten, gemäß den institutionellen Richtlinien und Gesetzen gesammelt, untersucht und botanisch identifiziert (Gutscheinprobennummer: Neem/DA-1/2023).

Das aus dem Mariotteya-Kanal gesammelte Wasser war mit einem hohen Bleigehalt verunreinigt (Tabelle 2). Der mittlere Bleigehalt betrug 0,6 ± 0,21 mg L−1 (P ˂ 0,01) und lag damit deutlich über dem zulässigen Grenzwert (0,05 ppm). Die Raten der Blei-Bioakkumulation waren in Leber, Kiemen und Muskeln von O. niloticus aus dem Mariotteya-Kanal signifikant erhöht.

Die Lipidperoxidationskonzentration in allen Geweben von G2 war im Vergleich zur Kontrollgruppe deutlich erhöht, während die von G3 deutlich auf nahezu Kontrollwerte sank. Darüber hinaus zeigten alle Gewebe des wilden Tilapia im Vergleich zur experimentellen Kontrolle und G2 eine signifikant erhöhte MDA-Konzentration, mit Ausnahme der Kiemen, wo die Bleikonzentrationen statistisch unbedeutend waren. Die Exposition gegenüber 1 g L−1 NLP milderte die gefährlichen Auswirkungen einer hohen Bleiacetatkonzentration in G5 nicht (Abb. 2).

MDA-Konzentration (mM g−1 Protein) in Geweben von experimentellem und wildem Tilapia. Balken mit eindeutigen hochgestellten Zeichen unterscheiden sich um (P < 0,05).

Der GSH-Spiegel im Lebergewebe von G3 war im Vergleich zu G2 signifikant erhöht, ohne signifikante Veränderungen in anderen Geweben derselben Gruppe. Allerdings war der GSH-Gehalt in allen Wildgeweben wesentlich höher als in unseren Behandlungsgruppen (G2, G3, G4 und G5) und niedriger als in der Kontrolle (G1) (Abb. 3).

Reduzierte Glutathionkonzentration (mM g−1 Protein) in Geweben von experimentellem und wildem Tilapia. Balken mit unterschiedlichen Buchstaben ändern sich bei (P < 0,05).

Der Prozentsatz der DNA-Fragmentierung in allen Geweben von G2 war im Vergleich zur Kontrollgruppe signifikant erhöht, in Leber, Kiemen und Muskeln von G3 jedoch im Vergleich zu G2 signifikant verringert. Die Zugabe von 1 g L-1 NLP verringerte die genotoxische Wirkung von 10 mg L-1 Bleiacetat in G5 nicht. Unterdessen war der Prozentsatz der DNA-Fragmentierung in allen wilden Tilapia-Geweben deutlich höher als in der Kontrolle (Abb. 4).

DNA-Fragmentierung % in Geweben von experimentellen und wilden Niltilapia. Die Balken zeigten unterschiedliche hochgestellte Zeichen, die sich bei (P < 0,05) änderten.

Im Vergleich zu anderen Behandlungsgruppen war das ALAD-Gen in G3 in Leber, Kiemen und Muskel um das 3-, 2- bzw. 1,8-fache überexprimiert. Die Expression des ALAD-Gens war in allen Gewebeproben von G2, G4, G5 und wildem Tilapia im Vergleich zur Kontrolle herunterreguliert (Abb. 5).

Quantitative RT-PCR der ALA-D-Genexpression verschiedener Gruppen und wilder Tilapia. (a) Bewertung der ALA-D-Genexpression in Leber, Kiemen und Muskelorganen in verschiedenen Gruppen und wilden Tilapia im Vergleich zur Kontrolle. Die Werte werden als Mittelwerte ± SE ausgedrückt; n = 5. Balken mit * sind bei P < 0,05 unterschiedlich. (b) Beschnittenes Gel der elektrophoretischen Mobilität quantitativer RT-PCR-Produkte der Gene ALA-D und GAPDH (interne Kontrolle) auf 2 % Agarosegel. Spur 1 = G1; Spur 2 = G3; Spur 3 = G2; Spur 4 = G5; Spur 5 = G4; Spur 6 = wilder Tilapia.

Fischproben aus dem Mariotteya-Kanal zeigten unterschiedliche Läsionen in verschiedenen Organen. Die Mikroskopie der Kiemen ergab Aneurysmen an den Spitzen der sekundären Kiemenlamellen, eine schwere Epithelhypertrophie und eine massive Leukozyteninfiltration in den primären Kiemenlamellen (Abb. 6a) sowie Bereiche mit schwerer Epithel- und Schleimzellhyperplasie mit einer Verschmelzung der sekundären Kiemenlamellen (Abb. 6b). In den Kiemen wurden parasitäre Befälle beobachtet, darunter zystische Metazerkarien unterschiedlicher Größe, die in faserigen Bindegewebskapseln eingeschlossen und von eosinophilen Körnerzellen (EGC) und mononukleären Zellen im Kiemenknorpel umgeben sind. Der Kiemenknorpel war deformiert, nekrotisch und fragmentiert (Abb. 6c). Gelegentlich wurde im Kiemenepithel eine einzelne Epitheliocystis beobachtet, eine Ansammlung von Bakterien im Kiemenepithel (Abb. 6d). Die Mikroskopie der Muskeln zeigte verschiedene parasitäre Befälle, die anhand ihres morphologischen Erscheinungsbilds identifiziert wurden. Es gab verkapselte Metazerkarien, begleitet von minimalen Gewebereaktionen und parasitären Zysten innerhalb der Muskelbündel (Myxobolus spp.), zusammen mit Atrophie und Degeneration der Muskelbündel (Abb. 6e). Darüber hinaus wurden zwischen den Muskelfasern mehrere rundliche, violett gefärbte Parasiten unterschiedlicher Größe beobachtet (Ichthyphonus spp.) (Abb. 6f). Die Lebermikroskopie zeigte eine EGC-Infiltration im Portalbereich zusätzlich zu einzelnen nekrotischen Zellen, die eine Karyopyknose aufwiesen (Abb. 6g). EGC war in der Kapsel des Hepatopankreas auffällig, zusammen mit der Infiltration einiger Melanomakrophagen im Hepatopankreas. Die Gehirnmikroskopie zeigte eine perivaskuläre lymphatische Manschette sowie diffuse und fokale Gliosebereiche (Abb. 6h). Es zeigte sich auch eine neuronale Degeneration und eine Meningitis mit Leukozyteninfiltration. Die Nierenmikroskopie zeigte eine Schwellung des tubulären Epithels mit einer Verengung des Lumens und nekrotischen Zellen, die eine Karyopyknose zeigten (Abb. 6i). Es wurden auch multiple Granulome mit nekrotischem Gewebe beobachtet, das von Melanomakrophagen, mononukleären Zellen und fibrösen Kapseln umgeben war (Abb. 6j). Es wurden zystische Metazerkarien festgestellt, die von fibrösen Kapseln und EGC umgeben waren (Abb. 6k). In der Milz kam es zu einer Aktivierung der Melanakrophagenzentren (Abb. 6l).

(a–d) Kiemen, Oreochromis niloticus. (a) Vorliegen eines Aneurysmas in den lamellaren Blutgefäßen an den Spitzen der sekundären Kiemenlamellen, epithelialer Hyperplasie, entzündlicher Zellinfiltration und Knorpeldegeneration. (b) Schwere Epithel- und Schleimzellhyperplasie, eine Verschmelzung sekundärer Kiemenlamellen und entzündliche Zellinfiltration. (c) Vorhandensein von verkapselten Metazerkarien im Knorpel der primären Kiemenlamellen. (d) Vorhandensein von Epitheliocystis zusätzlich zu einer schweren entzündlichen Zellinfiltration, einschließlich mononukleärer und eosinophiler Körnerzellen. (e,f) Muskel. (e) Vorhandensein einer parasitären Zyste innerhalb der Muskelbündel (Myxobolus spp.) zusammen mit Atrophie und Degeneration der Muskelbündel. (f) Vorhandensein mehrerer rundlicher Parasiten unterschiedlicher Größe zwischen den Muskelfasern (Ichthyphonus spp.) (H&E-Färbung, ×400). (g) Leber und (h) Gehirn von Oreochromis niloticus. (g) Infiltration eosinophiler Granulatzellen im Portalbereich und solitäre Hepatozytennekrose mit Karyopyknose (H&E-Färbung, ×400). (h) Perivaskuläre lymphatische Manschette und ausgedehnte Gliose (H&E-Färbung, ×200). (i–k) Niere und (l) Milz von Oreochromis niloticus. (i) Schwellung des Nierenröhrenepithels und Verengung des Lumens. (j) Granulom, umgeben von zartem fibrösem Gewebe und Melanomakrophagen. (k) Subkapsulär verkapselte Metazerkarien, umgeben von eosinophilen Körnerzellen (H&E-Färbung, ×400). (l) Aktivierung von Melanakrophagenzentren in der Milz (H&E-Färbung, ×200).

In der experimentellen Studie verursachte die Bleiexposition histopathologische Läsionen in den Kiemen, der Leber und den Muskeln der Fische, und ihre Schwere verstärkte sich mit steigender Bleikonzentration. Die Kiemenmikroskopie in der Kontrollgruppe zeigte normale histologische Strukturen (Abb. 7a), während sie in G2 Epithelhypertrophie, Epithellifting, Leukozyteninfiltration und Ödeme in den primären Kiemenlamellen zeigte (Abb. 7b). Diese Läsionen waren bei G3, die Neem in Wasser ausgesetzt waren, verringert (Abb. 7c). Bei G4, das einer hohen Bleikonzentration ausgesetzt war, wurden schwere Ödeme sowie Epithel- und Knorpelnekrose in den primären Kiemenlamellen beobachtet (Abb. 7d), verglichen mit leichten Ödemen und Epithelhypertrophie bei G5 (Abb. 7e). Die mikroskopischen Läsionswerte in den Kiemen zeigten keinen signifikanten Unterschied zwischen den Gruppen, mit Ausnahme von Ödemen und Leukozyteninfiltration, die in G3 signifikant niedriger waren als in G2 (Abb. 8).

(a–e) Kiemen, (f–j) Hepatopankreas und (k–o) Muskel von Oreochromis niloticus. (a) Normale histologische Struktur in G1. (b) Epithelhypertrophie der Kiemenlamellen, entzündliche Zellinfiltration und Ödeme in den primären Kiemenlamellen in G2 im Vergleich zu (c) verringertem Ödem in G3. (d) Schweres Ödem und Knorpelnekrose in den primären Kiemenlamellen in G4 im Vergleich zu (e) leichtes Ödem und Epithelhypertrophie in G5. (f) Normale histologische Struktur in G1. (g) Schwere vakuoläre Degeneration, Karyopyknose und Hepatozytennekrose in G2, (h), die in G3 verringert war. (i) Massive Hepatozytennekrose mit intrazytoplasmatischen Hyalinkörperchen und Hepatozytendissoziation in G4, (j) die in G5 verringert war. (k) Normale histologische Struktur in G1. (l) Degeneration und Trennung der Muskelfasern mit Atrophie und Nekrose der Muskelbündel und einigen leukozytären Infiltrationen in G2. (m) Leichtes Ödem und Zerfall einiger Muskelbündel in G3. (n) Nekrose und Verlust von Muskelbündeln in G4. (o) Trennung und Vakuolisierung von Myofibrillen in G5 (H&E-Färbung, ×200).

Boxplot der histopathologischen Ergebnisse. (a–c) Gill-Läsionswerte. (d–f) Leberläsions-Score. (g–k) Muskelläsionswerte. Die Kästchen stellen den Interquartilbereich (IQR) dar. Dicke Mittellinien sind die Mediane. Die Maximal- und Minimalwerte werden durch dünne horizontale Linien oben und unten dargestellt.

Die Hepatopankreas-Mikroskopie zeigte eine typische histologische Struktur in G1 (Abb. 7f), zeigte jedoch eine schwere Vakuolandegeneration, Karyopyknose und eine mäßige Hepatozytennekrose in G2 (Abb. 7g), die in G3 verringert war (Abb. 7h). In G4 gab es zusätzlich zur Nekrose der Pankreaszellen massive Bereiche mit Hepatozytennekrose, einzelner Hepatozytennekrose, intrazytoplasmatischen eosinophilen Hyalinkörperchen und Hepatozytendissoziation (Abb. 7i). In G5 wurden weniger Läsionen beobachtet (Abb. 7j). Die Leberläsionswerte zeigten einen signifikanten Unterschied zwischen den Gruppen. Lebernekrose und -degeneration waren bei G3 im Vergleich zu G2 und G5 im Vergleich zu G4 deutlich zurückgegangen, jedoch nicht signifikant (Abb. 8).

Die Muskelmikroskopie in den Behandlungsgruppen zeigte mehr Läsionen als G1, das eine normale histologische Struktur aufwies (Abb. 7k). G2 zeigte Degeneration, Trennung der Muskelfasern, Atrophie und Nekrose der Muskelbündel sowie einige leukozytäre Infiltrationen (Abb. 7L). Im Gegensatz dazu wiesen die G3-Muskeln ein leichtes Ödem und einen Zerfall einiger Muskelbündel auf (Abb. 7m). Bei G4 waren Nekrose und Verlust von Muskelbündeln deutlicher zu erkennen als bei der niedrigeren Dosis (Abb. 7n). In G5 kam es zu einer Trennung und Vakuolisierung der Myofibrillen, die weniger schwerwiegend war als in der vorherigen Gruppe (Abb. 7o). Der Schweregrad von Degeneration, Nekrose, Atrophie und Muskelödem war durch die Bleiexposition in G2 und G4 im Vergleich zur Kontrolle signifikant erhöht. Muskelnekrose, Atrophie und Leukozyteninfiltration waren in G3 signifikant verringert, nicht jedoch in G5 (Abb. 8).

Die chemische Struktur des Biosorbens beeinflusst den Metalladsorptionsprozess. Die Adsorption von Metallionen erfolgt aufgrund der Wechselwirkung der reaktiven funktionellen Gruppen des Biosorbens. Die phytochemischen Bestandteile des Neemblattextrakts sind Alkaloide, Kohlenhydrate, reduzierender Zucker, Flavonoide, Glykoside, Tannine, Phenolverbindungen und Saponine (Ergänzungsdatei). Die GC-MS-Ergebnisse zeigten das Vorhandensein von 38 Verbindungen. Nepetalactol (Isocalamendiol) war in diesem Extrakt mit RT 9,76 (9,39 %) am höchsten, gefolgt von 7-Methyl-Z-tetradecen-1-olacetat mit RT 10,66 (7,59 %), Ethanimidothosäure mit RT 5,33 (6,92 %), Sarrerosid bei RT 15,87 (6,48 %), d-gala-l-ido-octonamid bei RT 7,05 (6,27 %), Ledenoxid-(II) bei RT 14,29 (6,01 %), Steviosid bei RT 6,77 (5,92 %), Carophyllen Oxid bei RT 17,16 (4,78 %), 1,3,5-Triazin-2,4-diamin bei RT 11,75 (3,99 %), Tridecandial bei RT 6,30 (3,92 %) und andere verschiedene langkettige Verbindungen (38,73 %) .

Die Schwermetallkonzentrationen in Gewässern in der Nähe von Industriegebieten und die dort lebenden Wasserlebewesen wurden untersucht, um den Grad der Kontamination zu ermitteln54. Es wurde festgestellt, dass die Bleikonzentration im Mariotteya-Kanal den von der FAO42 empfohlenen zulässigen Grenzwert überschreitet, was der im vorliegenden Versuch gemessenen Konzentration ähnelt. Die Toxizität subletaler Bleikonzentrationen in verschiedenen Organen wird hauptsächlich durch die erhöhte Produktion von ROS verursacht, die anschließend zur Oxidation von Biomolekülen und zu pathologischen Veränderungen führt.

Die Bleiverteilung in den von uns untersuchten wilden Tilapia-Organen erfolgte in der folgenden Reihenfolge: Leber ˃ Kiemen ˃ Muskel. Die höchste Bleikonzentration (11,08 ± 2,3 mg kg−1) wurde in der Leber festgestellt, während die niedrigste in den Muskeln gefunden wurde (4,69 ± 1,2 mg kg−1). Im Gegensatz dazu wurde die höchste Bleikonzentration in den Kiemen von C. gariepinus, O. niloticus und Regenbogenforelle55 festgestellt. Dies könnte auf die unterschiedliche Expositionszeit, die Bleikonzentration im aquatischen Ökosystem, den Anpassungsmechanismus der Kiemen und die bioakkumulierende Natur der Leber zurückzuführen sein.

MDA, GSH und DNA-Fragmentierung sind wertvolle Biomarker für durch Blei ausgelösten oxidativen Stress bei Wassertieren56. In der vorliegenden Arbeit waren der DNA-Fragmentierungsprozentsatz und die MDA-Konzentration (mM g-1-Protein) in allen Fischgeweben nach Bleiexposition signifikant erhöht, während sie in allen Geweben in G3 signifikant verringert waren. Darüber hinaus war die GSH-Konzentration in den Geweben aller Bleigruppen signifikant verringert, stieg jedoch in der Leber von G3 im Vergleich zu G2 dramatisch an, was darauf hindeutet, dass 1 g L-1 NLP Fische vor 5 mg L-1 Blei-induzierten oxidativen Schäden schützen konnte, dies jedoch nicht der Fall war gegen 10 mg L−1 Blei. Unsere Ergebnisse zeigten, dass die GSH-Konzentration in verschiedenen Geweben von Mariotteya Nile Tilapia wesentlich höher war als in bleiexponierten Gruppen. Diese Ergebnisse stimmen mit Shaukat et al.19 überein, die einen signifikanten Anstieg der Peroxidaseaktivität in Leber und Kiemen von Labeo rohita nach Bleiexposition feststellten. Dieser Befund kann auf natürliche Abwehrkräfte, Anpassungsmechanismen und die kompensatorische Wirkung antioxidativer Enzyme in verschiedenen Geweben gegen die durch freie Radikale verursachte Toxizität zurückgeführt werden57. Zhang et al.58 gaben an, dass intensiver oxidativer Stress die Genexpression, die für antioxidative Enzyme kodiert, steigern und aktivieren könnte, um das durch oxidative Schäden verursachte Ungleichgewicht auszugleichen.

Die MDA-Werte waren im Gehirn von Clarias batrachus nach 60-tägiger Bleiexposition59 sowie in Cyprinus carpio L., Oncorhynchus mykiss Walbaum und Acipenser baeri Brandt spp. erhöht und die SOD-Aktivität war verringert60. Darüber hinaus sanken die Gesamt-GSH- und GSH/GSSG-Spiegel nach 7 Tagen Bleiexposition in der Leber des Süßwasserfisches O. niloticus61. Zhang et al.58 führten die Störung des Anpassungsmechanismus von GSH in der Leber des Goldfisches Carassius auratus auf einen hohen GSH-Verbrauch zurück, der zu einer Verringerung des GSH/GSSG-Verhältnisses führte. Andere Studien zur Bleiexposition haben eine signifikante Verringerung der GSH-, SOD-, GST- und CAT-Spiegel in der Leber von Clarias gariepinus und O. niloticus62 berichtet. Blei verursacht eine signifikante Erhöhung der GPX-Aktivität in der Leber von O. niloticus61,63 und im Gehirn von Clarias batrachus59. Diese Ergebnisse deuten darauf hin, dass Blei durch die Freisetzung von ROS durch Mechanismen vom Haber-Weiss- und Fenton-Typ oxidative Schäden an der Zelle verursachen könnte, die anschließend Lipidperoxidation, Proteinmodifikationen und DNA-Schäden induzieren63. Darüber hinaus reagiert die MDA-Erhöhung mit Aminogruppen an Proteinen und anderen Biomolekülen und produziert eine Reihe von Addukten64. Zu diesen Addukten gehören vernetzte Produkte65 und Addukte mit DNA-Basen, die mutagen66 und krebserregend67 sind.

Die Unterdrückung der Hämsynthese ist eine der wesentlichen Auswirkungen von Blei. Blei hemmt die ALAD-Aktivität durch Bindung der Sulfhydrylgruppe (SH), die für eine optimale Enzymaktivität erforderlich ist68, oder verdrängt ein Zinkion an der Metallbindungsposition, das anschließend die Quartärstruktur der Enzyme verändert69. In der vorliegenden Analyse war die ALA-D-Genexpression in Leber, Kiemen und Muskeln von wildlebenden und experimentellen Niltilapias, die unterschiedlichen Bleikonzentrationen ausgesetzt waren, signifikant verringert. Diese Ergebnisse stimmen mit Li et al.70 überein, die zeigten, dass die Bleiexposition im Wasser zu einer Herunterregulierung der ALA-D-Transkription führt. Eine hohe Bleikonzentration in der Leber von Palaemonetes turcorum korreliert mit der Hemmung des ALA-D-Enzyms71. Es wurde auch über einen hohen Bleigehalt in der Leber und in Blutproben von Prochilodus lineatus berichtet, die aus kontaminierten Gewässern in Buenos Aires und La Plata entnommen wurden, wobei die ALA-D-Aktivität abnahm72. ALA-D gilt aufgrund der negativen Korrelationen zwischen der Bleikonzentration im Blut und der ALA-D-Hemmung bei Fischarten73 und Geweben von wirbellosen Süßwassertieren74 als spezifischer Biomarker für die Bleiexposition.

Als Folge der ALA-D-Hemmung reichert sich δ-ALA im Blut an und stimuliert die Bildung von ROS75, was zu oxidativem Stress76 führt. Darüber hinaus kommt es zu oxidativen DNA-Schäden aufgrund der ALA-Anreicherung durch die Oxidation von ALA zu 4,5-Dioxovaleriansäure, einem wirksamen Alkylierungsmittel für Chinineinheiten sowohl in den Nukleosiden als auch in der DNA77. Ebenso führt die ALA-Akkumulation zur Überproduktion von 8-Oxo-7, 8-Dihydro-2-desoxyguanosin und 5-Hydroxyl-2-desoxycytidin, die durch ALA-induzierte DNA-Schäden78 durch Interaktion mit Zinkbindungsstellen auf der DNA verursacht werden. assoziiertes Protein Protamin79. Darüber hinaus induziert Blei Neurotoxizität, da ALA strukturell der γ-Aminobuttersäure ähnelt und γ-Aminobuttersäurerezeptoren im Nervensystem stimuliert69. In der vorliegenden Studie wurde die Depression der ALA-D-Genexpression in verschiedenen Geweben als wichtiger Biomarker im Zusammenhang mit Umweltverschmutzung angesehen.

Der Kontakt von Fischen mit Metallen kann zu Fehlfunktionen des Immunsystems führen und die Sterblichkeitsrate erhöhen80. Blei beeinträchtigt im Allgemeinen das Immunsystem von Fischen und macht sie anfälliger für Infektionen, wie Paul et al.81 vermuteten. Fische, die 4 Tage lang 9,4 mg L-1 Bleiacetat ausgesetzt waren, zeigten eine Verringerung der phagozytischen Aktivität und des phagozytischen Index nach Belastung mit S. aureus, eine Hemmung antimikrobieller Substanzen wie Stickstoffmonoxid (NO) und Myeloperoxidase (MPO) sowie schwere Schäden an des Darmepithels und Herunterregulierung der TNF-α-Transkription. In der aktuellen Studie wurden in verschiedenen Organen Granulome mit einem zentralen Nekrosebereich und einer fibrösen Kapsel beobachtet, die eine umgebende Entzündungsreaktion hervorriefen. Obwohl nur wenige Informationen über die Bakterien vorliegen, die in Ägypten die Bildung von Granulomen bei Tilapia verursachen, wurde in anderen Ländern über ein breites Spektrum bakterieller Infektionen berichtet. Viele Ursachen für die Bildung von Granulomen wurden bei Tilapia in Verbindung gebracht und berichtet. Streptococcus agalactiae kann granulomatöse Entzündungen in den Eierstöcken und Hoden verursachen82. Chronische Infektion mit Pseudomonas spp. verursacht Granulome aus epitheloidem und eingekapseltem nekrotischem Gewebe83. Darüber hinaus ist eine granulomatöse Entzündung mit Francisella noatunensis subsp. verbunden. orientalis in Zuchttilapia (O. niloticus und O. aureus) in China84.

In der vorliegenden Arbeit verursachte Blei verschiedene Läsionen in den Kiemen, die denen ähnelten, über die zuvor berichtet wurde85. Zuvor wurden auch Muskelläsionen wie die Trennung von Muskelbündeln und eine verminderte Kompaktheit festgestellt86. Darüber hinaus werden typischerweise Leberläsionen wie zytoplasmatische Einschlüsse, Schwellungen, hydropische Degeneration und Nekrose beobachtet87. Um die pathologische Wirkung der Bleitoxizität zu verringern, ist die Neempflanze ein möglicher Kandidat, die Blei aus dem Wasser entfernen und so dessen toxische Wirkung verringern kann. Neem hat viele pharmakologische Eigenschaften, die die Wasserqualität verbessern können88,89. Die aktuelle Studie zeigt, dass die Zugabe von Neem zum Wasser die durch Bleitoxizität verursachten pathologischen Läsionen in verschiedenen Organen verringern kann. Dies war bei G3 sehr deutlich, jedoch nicht bei G5, das der hohen Bleikonzentration ausgesetzt war, was an der Sättigung des Neems mit Blei in G5 liegen könnte. Bhattacharyya und Sharma44 fanden heraus, dass 1,2 g L-1 NLP mithilfe der Batch-Adsorptionstechnologie bis zu 93 % des Bleis in 96 Stunden aus einer Lösung von 300 mg L-1 eliminieren konnten. Im pH-Bereich von 2–7 verbesserte sich die Absorption stetig, darüber hinaus konnte die Adsorption aufgrund der Ausfällung des Metalls nicht mehr durchgeführt werden. Die Adsorption von Metallkationen hängt von der Beschaffenheit der Adsorptionsmitteloberfläche, der Verteilung der Metallkationen und dem pH-Wert des Systems ab. Abhängig vom pH-Wert der Lösung können die organischen funktionellen Gruppen auf der Adsorptionsmitteloberfläche positiv oder negativ geladen werden. Die Oberfläche von Aktivkohle wird bei pH-Werten über pHzpc (Nullpunktladung) aufgrund der Ionisierung saurer Kohlenstoff-Sauerstoff-Oberflächengruppen negativ geladen, und Oberflächengruppen üben eine starke elektrostatische Anziehungskraft auf Metallspezies aus. Durch die Analyse der Chromatographie von Neembaumextrakt mittels GC-Ms wurde festgestellt, dass der Extrakt viele langkettige organische Kohlenstoff-, aliphatische und aromatische funktionelle Gruppen enthielt. Die Eigenschaften dieser Verbindungen sollten in Zukunft evaluiert werden. Aromatische Verbindungen enthalten aktive Zentrumsgruppen wie Hydroxyl (OH-) und Ketone (C=O) und enthalten eine hohe Elektronegativität von Atomen wie Stickstoff (N2), Schwefel (S) und Silizium (Si). Heterocyclische Verbindungen, einschließlich Polysaccharide und Kohlenhydrate, haben viele aktive Zentren und elektronegative Atome. Alle aktiven Gruppen, elektronegative Atome, Polysaccharidverbindungen, Kohlenhydrate und Sauerstoffatome weisen im ionischen Zustand eine teilweise Ionisierung auf, die das ionisierte Bleielement in Lösung adsorbieren kann, und diese Adsorption ist sowohl eine chemische als auch eine physikalische Adsorption90. Die Koordinationstendenz aromatischer Elektronen zur Abgabe von Gruppen mit Hydroxyl-, Ether- und Phenylgruppen ist der der entsprechenden aliphatischen Gruppen weitaus überlegen. Die hohe Tendenz zur Koordination aromatischer Derivate ergibt sich aus ihrer höheren Elektronendichte und ihrer Fähigkeit, an der Konjugation teilzunehmen. Diese Konjugation mildert die entstehenden Metallkomplexe. Dadurch ist die Koordinations- und Komplexbildungstendenz von Lignin viel höher als die von Cellulose und Hemicellulose. Daher kann die Metallaufnahme durch NLP mit seinem höheren Ligningehalt in Verbindung gebracht werden. Darüber hinaus haben frühere Studien ergeben, dass der alkalische pH-Wert der aquatischen Umgebung die Dissoziation der funktionellen Gruppen wie OH und kohlenstoffhaltiger C-OH-Fasern erhöht, was folglich die Metallaufnahme (Adsorptionseffizienz) des Biosorbens erhöht91.

Die chemische Analyse von Wasserproben und Fischorganen aus dem Mariotteya-Kanal ergab eine hohe Bleikonzentration, die über den zulässigen Grenzwerten der FAO lag. Subletale chronische Bleiexposition in der aquatischen Umwelt führt an diesem Standort zu oxidativem Stress, genotoxischen Wirkungen und verschiedenen pathologischen Veränderungen beim Niltilapia. Gewebeproben (Kiemen, Leber und Muskeln), die von wildem Tilapia und experimentellem Tilapia entnommen wurden, die 5–10 mg L-1 Bleiacetat ausgesetzt waren, zeigten einen Anstieg der Lipidperoxidation und DNA-Oxidation sowie eine Verringerung der antioxidativen Abwehrsysteme und des Expressionsniveaus von EIN JUNGE. Die pathologischen Läsionen standen in direktem Zusammenhang mit der Bleikonzentration. Neemblattpulver in einer Menge von 1 g L−1 milderte den oxidativen Stress und die pathologischen Läsionen der Wassertoxizität von 5 mg L−1 Bleiacetat bei statischer Exposition.

Die während der aktuellen Studie verwendeten und/oder analysierten Datensätze sind auf begründete Anfrage beim entsprechenden Autor erhältlich.

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Der Erstautor möchte der Science, Technology & Innovation Funding Authority (STDF) und der Egyptian Knowledge Bank (EKB) für die Finanzierung des Open Access danken.

Open-Access-Finanzierung durch die Science, Technology & Innovation Funding Authority (STDF) in Zusammenarbeit mit der Egyptian Knowledge Bank (EKB).

Abteilung für Wassertiermedizin, Fakultät für Veterinärmedizin, Universität Kairo, Gizeh, Ägypten

Nermeen M. Abu-Elala & Nehal A. Younis

Fakultät für Veterinärmedizin, King Salman International University, Süd-Sinai, Ägypten

Nermeen M. Abu-Elala

Abteilung für Pathologie, Fakultät für Veterinärmedizin, Universität Kairo, Gizeh, 12211, Ägypten

Marwa S. Khattab

Abteilung für Biochemie und Molekularbiologie, Fakultät für Veterinärmedizin, Universität Kairo, Gizeh, 12211, Ägypten

Huda O. Abu Bakr

Abteilung für Immunologie, Forschungsinstitut für Tiergesundheit, Dokki, Gizeh, Ägypten

Sameh Helmy

Fachbereich Chemie, Fakultät für Naturwissenschaften, Suez Canal University, Ismailia, 41522, Ägypten

Ahmed Hesham

Naher Osten für Veterinärimpfstoffe (MEVAC), El-Salihya El-Gededa, 44671, El-Sharkia, Ägypten

Ahmed Hesham

Abteilung für Tierproduktion, Fakultät für Landwirtschaft, Kafrelsheikh-Universität, Kafr El-Sheikh, 33516, Ägypten

Mahmoud AO Dawood

Das Zentrum für angewandte Forschung zu Umwelt und Nachhaltigkeit, The American University in Cairo, Kairo, 11835, Ägypten

Mahmoud AO Dawood

Fakultät für Landwirtschaft, Universität Tanta, Tanta, 31527, Ägypten

Mohammed F. El Basuini

Fakultät für Wüstenlandwirtschaft, King Salman International University, Süd-Sinai, 46618, Ägypten

Mohammed F. El Basuini

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Alle Autoren haben gleichermaßen zu diesem Manuskript beigetragen.

Korrespondenz mit Mohammed F. El Basuini.

Die Autoren geben an, dass keine Interessenkonflikte bestehen.

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Nachdrucke und Genehmigungen

Abu-Elala, NM, Khattab, MS, AbuBakr, HO et al. Neemblattpulver (Azadirachta indica) mildert oxidativen Stress und pathologische Veränderungen, die durch Bleitoxizität bei Niltilapia (Oreochromis niloticus) ausgelöst werden. Sci Rep 13, 9170 (2023). https://doi.org/10.1038/s41598-023-36121-4

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Eingegangen: 10. Januar 2023

Angenommen: 30. Mai 2023

Veröffentlicht: 06. Juni 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-023-36121-4

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